coral bleaching 3

Halaman 1

Ulasan
Pemutihan karang - bagaimana
dan mengapa?
AE Douglas *
Departemen Biologi (Area 2),
Universitas York, PO Box 373,
York YO10 5YW, Inggris
Abstrak
Bleaching mengacu pada
hilangnya warna dalam simbiosis
antara dinoflagellata ganggang
dari genus Symbiodinium dan
bentik laut
Hewan, misalnya
karang. Pemutihan umumnya
menghasilkan pertumbuhan
tertekan dan meningkatnya
angka kematian, dan dapat
dianggap sebagai deleTanggap fisiologis atau

penyakit. Kerangka penjelasan
untuk penyebab pemutihan
terdiri dari tiga unsur:
Faktor eksternal atau pemicu
pemutihan, misalnya suhu
tinggi; Gejalanya, termasuk
penghilangan sel alga dan
kehilangan
Pigmen alga; Dan mekanisme,
yang menentukan respons
simbiosis terhadap pemicu,
menghasilkan gejala yang
diamati.
Sejauh mana pemutihan dalam
simbiosis yang berbeda dan
dalam menanggapi pemicu yang
berbeda melibatkan mekanisme
umum saat ini
Tidak diketahui, namun
kontribusi interaksi antara alga

dan mitra hewan terhadap
pemutihan diprediksi. Simbiosis
bervariasi
kerentanan terhadap pemutihan
sebagai akibat dari variasi
genetik di Symbiodinium dan
tanggapan acclimatory
hewan. EvoluPenjelasan kasar untuk
pemutihan tidak jelas. Mungkin,
bleaching adalah keunggulan
selektif untuk host hewan di
bawah yang berbeda (lebih
Jinak?) Kondisi lingkungan
daripada saat ini, atau pemutihan
bisa menjadi hasil samping
negatif dari yang sebaliknya
menguntungkan
Sifat simbiosis, seperti
penghilangan sel alga yang

rusak.
Ó 2003 Elsevier Science Ltd.
Semua hak dilindungi undangundang.
Kata kunci: Adaptive hipotesis
bleaching; Pemutihan
karang; Karang; Symbiodinium;
Simbiosis; Zooxanthellae
1. Perkenalan
Semua orang tahu tentang
pemutihan karang. Telah
dibahas
dalam Neighbours sinetron (atau
jadi saya bilang)
Dan, yang lebih serius, diakui
secara luas sebagai faktor
Merusak ekonomi yang sudah
rapuh dari berbagai deNegara maju dan penghidupan
masyarakat mereka. Ma-

Ahli biologi rine telah

memainkan peran penting dalam
mencapai
Kesadaran ini, oleh moniPenyitaan acara
pemutihan. Acara pemutihan diBerkerut dalam frekuensi dan
tingkat keparahan (Wilkinson,
1999),
Dan keruntuhan ekologis
terumbu karang dunia adalah
praDidikte oleh model simulasi
dengan menggunakan data aktual
pada
Kejadian pemutihan dan
proyeksi perubahan iklim
(Hoegh-Guldberg, 1999; Risk,
1999).
Apa yang harus
dilakukan? Haruskah kita
berusaha mempengaruhi
Kejadian dan skala kejadian
pemutihan sebagai bagian dari

Strategi pengelolaan terumbu
karang dan, kalau begitu,
intervensi apa
seharusnya dibuat? Atau
penyebab pemutihan karang
Dan tindakan yang diperlukan
untuk mengurangi kejadiannya
sepenuhnya
Pada skala yang jauh lebih besar
daripada pengiriman ahli biologi
karang?
Jawaban untuk pertanyaanpertanyaan ini akan
membutuhkan perluasan diaLogistik antara beberapa disiplin
ilmu, termasuk yang memiliki

Keahlian dalam pengelolaan
terumbu karang, ekologi terumbu
karang dan
dasar-dasar
simbiosis Symbiodinium.

Tujuan dari artikel ini adalah
untuk memberikan beberapa
masukan
Dialog dari perspektif
simbiosis. Itu
Isu utama dari perspektif ini
adalah (1) penyebab
pemutihan; (2) alasan variasi
kepekaan
Untuk pemutihan; Dan (3)
mengapa, pada tingkat
evolusioner,
Pemutih karang Mereka
ditangani pada gilirannya,
setelah singkat
Pengenalan fitur pendefinisian
pemutihan. Untuk
Tinjauan umum pemutihan
karang, termasuk compreSurvei tentang literatur yang
terus berkembang, pembaca

Disebut Glynn (1993), Brown
(1997) dan HoeghGuldberg (1999).
2. Apa itu bleaching?
Coral bleaching adalah sebuah
ironi. Bleaching tidak reTerikat pada karang, namun
ditampilkan oleh semua hewan
dalam symbiosis dengan dinoflagellata
ganggang dari
genus Symbiodinium,
Juga dikenal sebagai
zooxanthellae karena kuningnya-

Warna coklat Simbiosis ini
dibatasi sebagian besar
* Tel .: + 44-1904-328610; Fax: + 44-1904-432860
Alamat Email: aed2@york.ac.uk (AE
Douglas).
0025-326X / 03 / $ - lihat materi
depan Ó 2003 Elsevier Science
Ltd. Semua hak dilindungi

undang-undang.
Doi: 10.1016 / S0025-326X (03)
00037-7
Www.elsevier.com/locate/marpol
bul
Buletin Polusi Laut 46 (2003)
385-392
Halaman 2

Hewan bentik dari filum
Cnidaria (misalnya laut aneMone, zoanthids, karang
scleractinian dan okulok) di
Zona fotik pada garis lintang
rendah, tapi juga ditanggung,
untuk
Misalnya, dengan beberapa
spons dan kerang tridacnid.
Pemutihan didefinisikan sebagai
hilangnya warna, yang timbul
dari

parsial untuk penghapusan
total Symbiodinium yang
Populasi atau degradasi pigmen
alga. Symbiospesies dinium memiliki klorofil
a dan c 2, ditambah variabelOus karotenoid, terutama
peridinin yang berunding
Warna coklat Dalam Cnidaria,
sel-sel Symbiodinium

Umumnya intraselular, terletak
di sel endoDerm (salah satu dari dua lapisan
sel binatang) dan mereka
Eliminasi timbul dari pengusiran
dari sel atau
Dari kematian sel disertai, di
bawah beberapa circumSikap, dengan pengusiran
Kecuali jaringan hewan sangat
berpigmen,
Jaringan hidup dalam simbiosis
yang diputihkan transparan atau

tembus cahaya. Karang yang
dikelantang warnanya putih,
warnanya
Kerangka kalsium karbonat yang
mendasari. Binatang
Pasangan bisa bertahan dan
simbiosis sembuh di atas a
Periode minggu ke bulan atau,
alternatifnya, binatang
Jaringan bisa mati Karang dan
spesies simbiotik lainnya
Di beberapa terumbu karang
telah mengalami kematian
massal sebagai konseKeadaan acara pemutihan
(misalnya Wilkinson, 1999).
Kenaikan dramatis dalam
kejadian dan tingkat
keparahannya
Pemutihan selama dua dekade
terakhir telah menyebabkan perCeption bahwa bleaching pada

dasarnya adalah ÔunnaturalÕ
Fenomena (misalnya Veron,
1986; Rosenberg dan BenHaim, 2002) untuk dikontraskan
dengan stabil Ônatural

simbiosis. Namun, simbiosis
umumnya menampilkan seaVariasi sonal dalam kepadatan
dan kandungan pigmen
Sel alga, dengan nilai minimal di
penghujung musim
Dengan suhu air laut tertinggi
(misalnya Dykens
Dan Shick, 1984; Brown et al.,
1995; Stimson, 1997; Fitt
Et al., 2000). Semakin lama
musim air lautnya tinggi
Suhu dan suhu maksimum yang
lebih tinggi,
yang simbiosis lebih diputihkan
dengan Symbiodinium adalah
Diprediksi akan menjadi.
3. Penyebab pemutihan
Tidak ada penjelasan sederhana
yang koheren tentang
penyebabnya
Pemutihan, meski banyak
penelitian mengenai hal ini
tema. Kerangka kerja penjelasan
yang disarankan
Pada Gambar. 1 dapat
berkontribusi pada organisasi
yang tersedia
Informasi dan definisi yang lebih
tepat tentang unreMemecahkan
masalah Penyebabnya bisa
dianggap tiga
Unsur: faktor eksternal yang
memicu pemutihan;
Gejala yang menyebabkan
bleaching yang diamati;
Dan, pada inti penyebab
pemutihan, mekanismeNisme, yaitu proses fundamental
yang mendefinisikan re-

Mensponsori simbiosis ke
pemicu pemutihan dan
Mengakibatkan gejala yang
diamati. Ketiga eleSekarang dipertimbangkan pada
gilirannya.
3.1. Pemicu pemutihan
Di laboratorium, pemutihan bisa
dipicu oleh
Beberapa faktor: suhu ekstrem
(sengatan panas
Dan sengatan dingin), iradiasi
tinggi, kegelapan yang
berkepanjangan,
Logam berat (terutama tembaga
dan kadmium) dan
Mikroorganisme patogen (diulas
di Hoegh-GuldBerg (1999), Brown (2000) dan
Ben-Haim dan RosenBerg (2002)]. Acara pemutihan
berskala besar baru-baru ini
Terumbu karang dunia telah
dikaitkan terutama
Suhu air laut yang tinggi, sering
dikombinasikan dengan
Peningkatan radiasi matahari,
dan mereka telah dikaitkan
dengan
Perubahan iklim global dalam
jangka panjang, ditambah
dengan El
Peristiwa Ni ~no (misalnya
Stone et al., 1999; Walther et al.,
2002).
Polusi kronis dan
mikroorganisme patogen
mungkin terjadi
Bertindak sinergis dengan faktor
abiotik ini. Untuk ujian-

ple, virulensi bakteri Vibrio
shiloi, yang
agen penyebab pemutihan
di Oculina pata- karang
gonica, sangat tergantung suhu,
membutuhkan
Suhu P 25 ° C (Banin et al.,
2001a).
3.2. Gejala pemutihan
Simbiosis yang dikelantang di
laboratorium dan generally telah mengurangi
kepadatan
dari Symbiodinium. Karang
Yang tampak benar-benar
dikelantang dengan mata
telanjang
Mengalami penurunan 90
sampai> 90% kepadatan alga
(mis
Fitt et al., 2000) dan, di
laboratorium, gejala pada
Tingkat seluler yang
menyebabkan kondisi ini
meliputi
Pengusiran sel alga dan
detasemen dan kehilangan
Sel binatang dan sel alga
komplemen mereka (Gates
Et al., 1992; Brown et al,
1995). Isu utama untuk kami
Pemahaman pemutihan adalah
sejauh mana
Faktor eksternal yang memicu
bleaching menentukan
Gejala pemutihan Seberapa
seragam pemutihannya
gejala yang ditampilkan oleh
berbagai hewan / Symbiodinium

Taksa sebagai respons terhadap
satu faktor, dan lakukan
gejalanya
Dipamerkan oleh simbiosis
tunggal bervariasi antara
perbedaanFaktor pemicu Pertanyaan
kembar ini bisa jadi anSwered empiris, dan mereka
harus berkontribusi pada kami
Pemahaman tentang mekanisme
pemutihan,
Elemen sentral dan krusial pada
bingkai penjelasanBekerja pada Gambar. 1.
3.3. Mekanisme pemutihan
Informasi yang tersedia
mengenai mekanisme
Pemutihan adalah fragmentaris,
seperti potongan sesekali dalam
a
Pemicu
Misalnya ditinggikan
suhu/
Iradiasi
Mekanisme
Misalnya kerusakan
Fotosistem II dari
Simbiodinim
Gejala
Misalnya pengusiran
Simbiodinium
Sel
Ara. 1. Kerangka penjelasan
untuk menggambarkan penyebab
pemutihan.
386
AE Douglas / Buletin Polusi
Laut 46 (2003) 385-392
Halaman 3

Teka-teki gambar yang
menggambarkan gambar yang
tidak diketahui FragTermasuk:
• Kerusakan dan penurunan
protein D1 pada fotoSistem II pusat reaksi
sel Symbiodinium (akibat perang
Ner et al., 1999) dan gangguan
terhadap siklus Calvin
Memediasi fiksasi fotosintesis
karbon dioksida
(Jones et al., 1998), masingmasing telah disarankan
Untuk berkontribusi pada
mekanisme pemutihan pada reMensponsori suhu tinggi dan
radiasi;
• penghambatan fotosintesis
oleh sel Symbiodinium di
Menanggapi toksin yang
dihasilkan oleh patogen Vibrio
shiloi (Banin et al, 2001b.);
• Perubahan pola seluler protein
fosforLasi yang mengarah ke gejala
pelepasan sel hewan(Sawyer dan Muscatine,
2001); dan
• unsur-unsur kematian sel
nekrotik dan terprogram
Jalur mediasi lisis (Dunn et al.,
2002).
Berbagai fenomena ini tidak
harus saling
eksklusif. Mereka mungkin
terjadi secara berurutan atau
paralel,
Dan sangat bervariasi tergantung
pada pemicu

pemutihan. Penelitian di masa
depan seharusnya tidak hanya
mengidentifikasi dan
Ciri ini dan komponen lain dari
mekanismeNisme pemutihan tetapi juga
menjelaskan interaksi mereka,
Untuk menghasilkan jaringan
molekuler dan biokimia
Kejadian yang menentukan
mekanisme pemutihan. Didalam
Konteks, ada tempat yang valid
untuk model symbioses
Dipertahankan dalam kondisi
tertentu dan terpapar
Pemicu pemutihan yang
mungkin tidak berhubungan
secara tepat dengan
Pemicu yang paling penting di
lapangan.
Sudah jelas bahwa mekanisme
pemutihan bisaTidak identik sebagai respons
terhadap pemicu yang
berbeda. Untuk
Misalnya, kegelapan
berkepanjangan menyebabkan
pemutihan tanpa
kerusakan langsung ke
fotosistem II
dari Symbiodinium yang
Sel. Yang tidak jelas apakah
pemutihannya respons
Untuk pemicu yang berbeda dan
terjadi dalam simbiosis yang
berbeda
Melibatkan komponen
mekanistik yang umum. Jika ada
Tidak ada unsur universal untuk
mekanisme pemutihan,

Maka pemutihan menjadi istilah
ÔumbrellaÕ untuk beberapa atau
Beberapa sindrom yang
berbeda; Untuk mengejar jigsaw
Metafora yang digunakan di atas,
mempelajari mekanisme
Pemutihan akan seperti mencoba
untuk memecahkan lebih dari
satu
Teka-teki sekaligus
Mekanisme pemutihan
diantisipasi untuk diInteraksi simbiotik volve antara
alga dan aniSel mal. Dalam simbiosis nonbleaching, rupanya
Ketekunan yang harmonis,
pertumbuhan dan pembagian anSel imal dan alga diliputi oleh
pertukaran
Nutrisi antara pasangan,
termasuk translokasi
Jumlah fiksasi fiksatif secara
substansial
Karbon dari sel alga ke hewan
(Trench, 1993)
Dan pertukaran paralel yang
diprediksi (tapi belum dijelajahi)
Molekul pensinyalan. Dalam
simbiosis pemutihan,
Sel alga secara metabolis
terganggu, dengan diKapasitas minished untuk
menyediakan hewan dengan
fotoKarbon sintetis (Perez et al.,
2001). Hal ini menimbulkan
Kemungkinan bahwa simbiosis
dipertahankan oleh susProduksi yang dipentaskan oleh
sel alga dari sinyal yang di-

Mengaktifkan respon pertahanan
hewan ke asing
Organisme, dan hilangnya sinyal
ini menyebabkan pemutihan
(Gambar 2a). Seorang kandidat
untuk sinyal putative ini adalah
reTunjangan fotosintat yang
berasal dari alga; di
simbiosis analog
antara Chlorella dan hydra (a
air tawar cnidarian), selsel Chlorella dengan tingkat
rendah
Pelepasan fotosintat dikeluarkan
dari simbiosis pada
Tingkat tinggi (Douglas dan
Smith, 1984). kalau tidak
atau
tambahan, sel Symbiodinium met
abolik unDiseimbangkan oleh pemicu
pemutihan bisa melepaskan
spesifik
Senyawa atau tampilan
kebocoran yang relatif tidak
terkendali
Isi sitoplasma, yang menjadi
mitra hewan reSponds defensif (Gambar
2b). Skenario ini membesarkan
dua
Kemungkinan: bahwa
mekanisme dan gejala
Pemutihan meliputi kesejajaran
dengan respon Cnidaria
Untuk patogen potensial; Dan
sinyal alga yang spesifik itu
Binatang (atau keruntuhan sinyal
ini) adalah

Elemen umum dalam mekanisme
pemutihan
Menanggapi semua pemicu
4. Variasi kerentanan terhadap
bleaching
Simbiosis
dengan spesies Symbiodinium tid
ak uniSangat rentan terhadap
pemutihan. Pemantauan alam
Kejadian pemutihan telah
mengungkapkan ditandai
interspesifik dan
Variasi intraspesifik dalam
tingkat pemutihan pada satu
Situs. Misalnya, di antara
karang, bentuk bercabang,
misalnya
Spesies Acropora dan Pocillopor
a, umumnya pemutih lebih
Lebih kuat daripada karang besar
(misalnya Jiméenez, 2001;
McClanahan dkk., 2001). Faktorfaktor penentu ini
Variasi dalam kerentanan
pemutihan telah diinvestigasiTerjaga keamanannya dari dua
perspektif: ekologi molekuler
Symbiodinium dan Ekofisiologi
karang.
Sel alga
Alga fungsional
Sel
Rusak alga
Sel
(A) Penindasan pemutihan
(B) Induksi pemutihan
Mitra hewan
Mitra hewan
Algal
sel

Ara. 2. Mekanisme alternatif
dimana interaksi antara
Pasangan dalam simbiosis dapat
menentukan apakah simbiosis
bleaChes (lihat teks untuk
rinciannya).
AE Douglas / Buletin Polusi
Laut 46 (2003) 385-392
387
Halaman 4

4.1. Variasi genetik dalam
kepekaan pemutihan
Simbiodinium
Genus Symbiodinium termasuk
mo- cukup
Variasi lecular pada tingkat RNA
ribosom
Gen. Ini terdiri dari dua klade,
yang dikenal sebagai phylotype
A dan yang lainnya termasuk
phylotype B-F (Rowan,
1998; Wilcox, 1998; Lajeunesse,
2001). Ribotipe A, B
Dan C kosmopolitan,
didistribusikan secara luas
Di seluruh provinsi Atlantik dan
Indo-Pasifik, alMeskipun ribotipe C jarang
terjadi dan mungkin tidak ada
yang tinggi
Lintang (> 35-40 °) situs
(misalnya Baker dan Rowan,
1997;
Savage et al., 2002).
Variasi genetik dalam
kerentanan Symbiodinium untuk pemutihan kuat
ditunjukkan oleh studi lapangan

Dari Rowan et al. (1997) pada
karang yang terkait erat
Montastraea annularis dan M.
faveolata pada CaribPantai kacang Panama Spesies
ini menanggung Symbiodinium
Dari ribotipe A, B dan C. Di
antara koloni karang conMengikat kedua ribotipe B dan
ribotipe C, yang memiliki
Populasi alga didominasi oleh B
(> 80% ganggang
Sel) tidak menampilkan
pemutihan yang dapat dideteksi
dengan mata di reMensponsori kondisi suhu /
penyinaran yang tinggi
Pada akhir musim panas 1995,
dan populasi alga
Terdiri dari 35% atau lebih
ribotipe C menjadi pucat
Atau dikelantang (Gambar
3a). Selanjutnya, sel alga riboTipe C menurun dalam jumlah
yang tidak proporsional selama
Pemutihan, di koloni yang
mengandung campuran ribotipe
C
Dan A dan / atau B (Gambar
3b). Yang paling pelit diTerpretasi data ini adalah sel-sel
dari ribotipe C dalam
Spesies Montastraea memiliki
toleransi yang lebih rendah dari
riboJenis A dan B terhadap suhu /
radiasi tinggi, dan
Bahwa perbedaan ini dapat
menjelaskan intraVariasi spesifik dalam
kerentanan pemutihan. Bio-

Dasar kimia dari variasi antar
genetis
sel Symbiodinium berbeda dalam
kerentanan terhadap pemutihan
Tidak diketahui
Konsisten dengan hasil studi
Rowan
Et al. (1997), komplemen
dari Symbiodinium diubah
Pada beberapa spesies karang
pada pemulihan dari
pemutihan; untuk
Misalnya, mengganti ribotipe B
dan C dengan ribotipe A dalam
yang Montastraea
annularis spesies kompleks
(Toller et al.,
2001a) dan mengganti ribotype
C oleh ribotype D di pocillopora damicornis di pantai
barat dari Panama (Glynn
Et al., 2001). Ribotipe A dan D
dipertahankan setidaknya
9-12 bulan dalam penelitian
ini; Data lebih lama
Timbangan tidak tersedia
Namun, penelitian ini seharusnya
tidak ditafsirkan
bukti bahwa
semua Symbiodinium dari
ribotype C di semua tuan rumah
Spesies ini selalu lebih rentan
terhadap pemutihan dan
Penggantian ribotipe
lainnya. Bagi banyak terumbu
communiIkatan, tidak ada korelasi
sederhana antara pemutihan
Kerentanan spesies dan ribotipe
ganggangnya

Sel; Untuk banyak spesies
hewan, ribotipe
komplemen
dari Symbiodinium pascapemulihan adalah sama
Seperti sebelum pemutihan.
4.2. Ketahanan terhadap
bleaching melalui aklimasi
Wawasan ke dalam proses yang
mendasari pemutihan
Kerentanan berasal dari
penelitian jangka panjang Barbara Brown dan rekan-rekan
di Goniastrea aspera, sebuah
Anggota komunitas air dangkal
karang masif
Di Phuket, Thailand (Brown et
al., 1996). Air laut
Tingkat di wilayah ini rendah
pada bulan pertama tahun
Tahun, seperti karang di tempat
studi sepenuhnya emTerguling saat air surut (yang
kebetulan terjadi di afTernoon) selama beberapa
hari. Jika tutupan awan rendah,
seperti
Tempat umum pada saat ini
tahun, sisi barat
Terumbu yang terbuka
mengalami tingkat cahaya yang
tinggi, menyebabkan loPemutihan matahari yang
dimodifikasi dari mana karang
pulih
tepat. Dalam beberapa tahun
terakhir dalam dekade terakhir,
laut
Suhu air di wilayah ini telah
melampaui norma

Pada bulan April / Mei. Hal ini
menyebabkan pemutihan panas
Karang, selain dari sisi barat
baru saja pulih dari
Pemutihan matahari (Brown et
al., 2000).
Resistensi simbiosis pada wajah
barat
Koloni tidak dapat dikaitkan
dengan genetik kolon-dalam
variasi
dalam Symbiodinium sebanding
dengan yang diamati
Oleh Rowan dkk. (1997)
untuk spesies Montastreaea (liha
t
Bagian 4.1), karena koloni G.
aspera pelabuhan sebuah
% Ribotipe C di karang
0
20
40
60
80
Tidak ada pemutihan
(N = 3)
Pemutihan terlihat
(N = 5)
% C sebelum pemutihan episode
0
20
40
60
80
100
% C pada episode pemutihan
0
20
40
60
80

100
(Sebuah)
(B)
Ara. 3. Variasi dalam pemutihan
kerentanan antara ribotypes
dari Symbiodinium di karang
dari Montastraea
annularis spesies
kompleks. (Sebuah)
Ribotipe C kandungan
bleaching-resistant dan
bleaching-rentan
Koloni karang yang mengandung
campuran ribotipe B dan C. (b)
Dampak
Pemutihan pada ribotipe C isi
koloni yang mengandung
campuran
A + B + C (kotak), B + C
(lingkaran) dan A + C
(segitiga). [Berguling-guling
Dari data pada Gambar. 4 dari
Rowan et al. (1997).]
388
AE Douglas / Buletin Polusi
Laut 46 (2003) 385-392
Halaman 5

populasi Symbiodinium rupanya
seragam riboTipe D (Brown et al.,
2002a). Selanjutnya, alga
Sel dari permukaan timur dan
barat karang tidak
Berbeda secara signifikan pada
kadar protein stres, antioksidan
Enzim atau phanthrotective
xanthophylls, yang kesemuanya
itu

Akan diprediksi akan
berkontribusi terhadap
perlindungan terhadap
Suhu / kerusakan sel akibat
cahaya. Binatang
Jaringan dari permukaan timur
dan barat karang, bagaimanaSecara biokimia berbeda: secara
signifikan
Peningkatan kadar antioksidan
enzim superoksida
Dismutase dan protein stres
hsp60 dan hsp70
Wajah barat, relatif terhadap
wajah timur (Brown et al.,
2002b). Implikasinya adalah
bahwa jaringan karang
memperoleh
Toleransi terhadap kondisi yang
mempromosikan pemutihan
Melalui perubahan biokimia
aklimasi pada hewan
pasangan.
4.3. Beberapa implikasi yang
lebih luas
Dua prediksi muncul secara
langsung dari penelitian terakhir
Variasi kepekaan terhadap
pemutihan. Pertama, Symbiodinium ribotypes A dan D
yang diantisipasi untuk menjadi
FA
Dicermati ribotipe C dan
mungkin B pada beberapa hewan
Spesies mengalami pemutihan
episode. Hal ini bisa terjadi
pergeseran
dalam Symbiodinium ribotype do
minan ke A / D
Pada beberapa spesies, dan
peningkatan kelimpahan spesies

Mampu membentuk simbiosis
dengan ribotipe ini.
Dampak terhadap komposisi
spesies host comMasyarakat sangat bergantung
pada spesifisitasnya
simbiosis, yaitu kisaran
taksonomi Symbiodinium
Dengan mana mereka bisa
berasosiasi. Berbagai survei
menggunakan
Ukuran sampel kecil di satu atau
beberapa situs telah disarankan
Bahwa banyak spesies inang
spesifik untuk ribotipe tunggal
atau
Bahkan subkelompok dari satu
ribotipe [diulas di Rowan
(1998)], namun protokol
sampling yang lebih banyak ada
mengidentifikasi dua atau
beberapa ribotypes Symbiodiniu
m di
Berbagai spesies
inang. Umumnya, kebanyakan
individu host
Beruang satu ribotipe terdeteksi,
dan ribotipe yang berbeda
Dominan pada proporsi hewan
yang diuji atau di
Situs tertentu (misalnya Van
Oppen et al., 2001; Toller et al.,
2001b; Savage et al.,
2002). Kontribusi genetik,
Faktor perkembangan dan
lingkungan terhadap variaTidak diketahui, tapi data yang
tersedia menunjukkan hal itu
Banyak simbiosis dapat
digambarkan lebih tepat sebagai
Ôselec-

Bukan sebagai pilihan spesifik
dari pasangan alga. SEBUAH
Faktor yang menyulitkan dalam
pertimbangan ini adalah bahwa
kelimpahan simbiosis
bantalan Symbi- tertentu
odinium ribotype juga diprediksi
akan dipengaruhi oleh
Dampak
dari sel Symbiodinium yang
diperoleh pada per- tersebut
Kinerja tuan rumah, termasuk
efek jangka panjangnya
Pertumbuhan, reproduksi dan
ketahanan terhadap penyakit. Itu
fungsi fisiologis
sel Symbiodinium di symbiO pulih dari pemutihan dan
dampaknya terhadap hewan
Kinerja belum diteliti.
Kedua, simbiosis yang pemutih
sebagai respons terhadap
peningkatan
Suhu / iradiasi dan kelangsungan
hidup diantisipasi
Lebih toleran terhadap episode
berikutnya dari peningkatan temPerature / iradiasi tanpa
pergeseran pelengkap
Sel Symbiodinium, sebagai
akibat dari accli- fisiologis
Mation Elemen proses
berkontribusi terhadap accPembatasan telah diidentifikasi
(Bagian 4.2), namun
Kepentingan kuantitatif dalam
toleransi yang diamati
Pemicu pemutihan dan kegigihan
aklimasi
Tanggapan dari waktu ke waktu
tetap harus ditetapkan. Kunci

Masalahnya adalah apakah
responnya cukup kuat dan
Gigih untuk mendukung
toleransi terhadap iklim yang
diproyeksikan
perubahan.
5. Mengapa Symbiodinium symbioses pemutih
Hewan dan tumbuhan masuk ke
dalam simbiosis dengan lebar
Keanekaragaman
mikroorganisme, termasuk
mikro-ganggang,
Dan asosiasi ini umumnya sangat
toleran
Variasi dalam kondisi abiotik
(Douglas, 1994).
Simbiosis
dengan spesies Symbiodinium lu
ar biasa di
Bahwa mereka biasanya tinggal
di habitat pada 1-2 ° C di bawah
Suhu yang memicu kolapsnya
simbiosis (mis
Pemutihan) dengan konsekuensi
negatif bagi pertumbuhan,
Reproduksi dan kelangsungan
hidup pembawa hewan (mis
Szmant dan Gassman,
1990; Meesters dan Bak, 1993;
Harvell et al., 1999; Wilkinson et
al., 1999). Dalam reSimbiosis tampak
suboptimal. Simbiosisnya
Tidak tetap, dan ada beberapa
contoh di atas evoluSaat dimana pasangan mikroba
dalam simbiosis
Telah diganti oleh pasangan
phylogenetically jauh,

Misalnya jamur mikoriza
arbuskula oleh ektomikoriza
Jamur yang terkait dengan akar
berbagai pohon (Brundrett,
2002), bakteri Buchnera oleh
ragi di kutu daun tertentu
(Fukatsu dan Ishikawa, 1996),
mengandung peridinin
Plastida oleh berbagai alga
endosimbiotik di beberapa dinoFlagellates (Saldarriaga et al.,
2001).
Mengapa sifat pemutih yang
tampaknya merusaking bertahan
dalam simbiosis Symbiodinium?
Satu jawaban untuk
Pertanyaan ini adalah hipotesis
pemutihan adaptif dari
Buddemeier dan Fautin
(1993). Diusulkan hal itu
Pemutihan adalah strategi yang
berisiko namun adaptif secara
ekologis
Dari pasangan hewan untuk
mengganti simbion inferior
dengan
Sebuah bentuk unggul
alternatif. Ini merangsang
hypotheSis mengandaikan tiga proses.
(a) simbion The pengungsi lebih
rendah daripada menyerang
yang
simbion. Sebagai contoh, Toller
et al. (2001a) demonstrated bahwa
koloni Montastraea faveolata,
Yang mengandung ribotipe C
sebelum pemutihan, adalah oc-

Cupied oleh ribotype A setelah
pemulihan. Ribotipe A
Dapat digambarkan sebagai lebih
invasif daripada ribotipe C,
Namun invasif tidak setara
dengan keunggulan,
Yang berkaitan dengan kapasitas
untuk mempromosikan perforTuan rumah. Paralel yang
berguna disediakan oleh
Bakteri rhizobial penguat
nitrogen di akarnya
Nodul tanaman polongan
liar. Sangat umum,
AE Douglas / Buletin Polusi
Laut 46 (2003) 385-392
389
Halaman 6

Populasi rhizobia di tanaman ini
memperbaiki nitroGen pada tingkat rendah dan
mempromosikan tanaman yang
relatif miskin
Pertumbuhan, tapi mereka sangat
kompetitif dan menginfeksi
Akar tanaman lebih efisien
daripada simbiotik
Strain unggul (Thies et al., 1991;
Denton dkk.,
2002) Seperti yang dibahas di
Bagian 4.3, dampak dari
Symbiodinium ribotypes pada
kinerja tuan rumah memiliki
Belum diselidiki Untuk proses
yang diharapkan ini di
Hipotesis pemutihan adaptif, ''
hakim masih
di luar''.
(b) Penggantian populasi Symbi
odinium penduduk

pada hewan memerlukan
menipisnya populasi.
Data dari simbiosis lain
memberikan dukungan untuk ini
skenario. Secara khusus, hydra
(air tawar cnidaria)
dapat terinfeksi dengan strain
alga hijau Chlorella yang melepaskan banyak
photosynthetically mereka
Karbon tetap dan mendukung
tingkat pertumbuhan tinggi
Hydra (strain superior) dan strain
yang melepaskan sedikit
Fotosintat dan mendukung laju
pertumbuhan rendah hydra
(Strain inferior). Saat
bersimbiosis antara hydra
Dan strain inferior diinkubasi
dengan atasan
strain Chlorella, strain rendah
tidak reDitempatkan, meskipun strain
unggul membentuk asBersosialisasi dengan hydra
bebas alga (McAuley dan
Smith, 1982). Mekanisme
dasarnya adalah
Tidak jelas, tapi satu
kemungkinan adalah bahwa sel
binatang comPetent untuk rumah sel alga
simbiosis (subpopUlasi sel di lapisan endodermal
Cnidaria)
Bisa mengakuisisi sel alga
eksogen hanya jika mereka
kekurangan
Penduduk alga populasi, yaitu
jika mereka tuan rumah Ôempty

Sel dan belum terinfeksi dengan
sel alga.
Pertimbangan ini menunjukkan
bahwa proses ini
Hipotesis pemutihan adaptif
masuk akal.
(c) Alternatif (putatively
superior) strain Symbiodinium tersedia untuk mengisi
hewan dikelantang
tuan rumah. Pada prinsipnya,
menggantikan selsel Symbiodinium
Bisa jadi anggota populasi sisa
alga
Sel di host yang dikelantang atau
asal luar, yaitu di
Kolom air Populasi sisa adalah
reguAkhirnya diamati dalam
simbiosis yang dikelantang, dan
mereka
Bisa menampung kembali tuan
rumah secara relatif cepat
dengan proLiferasi dalam beberapa sel
inang yang terinfeksi, exocytoSis dari sel individu dan serapan
selanjutnya oleh
Ôempty sel tuan rumah - di
dalam host yang sama (Jones dan
Yellowlees, 1997). Populasi
residu mungkin diSel clude secara genetis berbeda
dari yang dominan
Sel Symbiodinium di asosiasi
pra-bleaching
karena beberapa simbiosis
menanggung dua-tobeberapa Sym-

biodinium taksa, semua kecuali
satu di kepadatan sangat rendah
unTerdeteksi oleh metode yang
digunakan secara rutin untuk
mengetik
Populasi Symbiodinium (Santos
et al., 2001).
Sel-sel Symbiodinium telah
terdeteksi di gratisKondisi hidup (Carlos et al.,
1999). Mereka adalah apParently bukan anggota umum
atau melimpah
Populasi fitoplankton, namun
kejadiannya durPeristiwa pemutihan tidak
diketahui. Untuk meringkas,
Proses yang masuk akal dapat
dipanggil untuk memenuhi praDiksi hipotesis adaptasi
pemutihan, namun
Kejadian (dan relatif penting)
alternatif
Sel Symbiodinium pada populasi
sisa atau exterLingkungan simbiosis pemutihan
tetap ada
Dihitung.
Di antara beberapa eksplorasi
adaptif
Hipotesis pemutihan, pendekatan
eksperimental
Baker (2001) adalah catatan
khusus karena itu conDisalurkan dalam kondisi
lapangan. Koloni beberapa scleSpesies karang ractinian
ditransplantasi secara timbal
balik

Antara lokasi yang dalam (20-23
m) dan dangkal (2-3 m)
Di pantai Karibia di
Panama. Koloni-koloni
Dipindahkan dari dangkal ke
dalam menderita lebih tinggi
morTality daripada yang
ditransplantasikan ke arah yang
berlawanan
Dan hanya yang terakhir
menunjukkan pemutihan dengan
penggantian
dari Symbiodinium ribotype C.
Korelasi antara
kelangsungan hidup karang
dan penggantian Symbiodinium a
dalah consisTenda dengan hipotesis
pemutihan adaptif, tapi
Dasar kausal dari link tidak pasti,
yaitu tidak ada
Bukti bahwa survivor unggulan
dari deepUntuk-dangkal transplantasi
adalah konsekuensi dari mereka
pemutihan.
Data ini menunjukkan bahwa
pemutihan adaptif hyPothesis dan tiga proses (ÔaÕ to
ÔcÕ above) pada
Yang didirikan tetap tidak
terbukti. Bisa dibantah
Bahwa terumbu karang dunia
menyediakan eksplan yang tidak
direncanakan
Uji perimental dari hipotesis
pemutihan adaptif.
Demonstrasi berulang dari
pertumbuhan tertekan dan

Reproduksi, peningkatan
kerentanan terhadap mekanik
Kerusakan dan penyakit, dan,
dalam beberapa kasus, massa
Kematian memberikan
sanggahan yang tidak ambigu
tentang adaptasiNilai pemutihan untuk
bersimbiosis di bawah arus enKondisi lingkungan
Singkatnya, tidak jelas mengapa
pemutihan terjadi. Di sebuah
Pengertian historis, penjelasan
adaptif mungkin corRect: pemutihan itu adalah
keuntungan selektif untuk
Hewan host di bawah berbeda,
dan mungkin lebih beNign, kondisi lingkungan dari
sekarang. MengubahSecara native, pemutihan bisa
jadi produk sampingan negatif
dari sebuah
Sebaliknya sifat simbiosis yang
menguntungkan atau penting
(mis
Penghapusan sel alga yang rusak
atau tidak reLeasing nutrisi).
6. Kesimpulan
Pengalaman dua dekade terakhir
menunjukkan hal itu
Pemutihan umumnya merusak
karang dan lainnya
Simbiosis Symbiodinium dan
untuk komunitas terumbu.
Bleaching dapat, oleh karena itu,
dianggap sebagai linked
Kelompok penyakit atau
penyakit dalam arti luas

Respon fisiologis yang
merugikan (yaitu tidak terbatas
pada
Penyakit akibat patogen). Hal ini
mungkin tidak membantu
Menggambarkan pemutihan
sebagai penyakit tunggal, atau
untuk mengharapkan
390
AE Douglas / Buletin Polusi
Laut 46 (2003) 385-392
Halaman 7

Penjelasan penyebab pemutihan
menjadi sederhana. Sebagai
Bagian 3 dan Gambar. 1 ilustrasi,
pemutihan bisa conSidered untuk terdiri dari tiga
elemen (trigger, mechanism,
Gejala), dan beberapa atau
semua komponen masing-masing
Unsur mungkin tidak seragam di
berbagai simbiosis
Keadaan lingkungan
Dampak negatif pemutihan
bervariasi, dari
Relatif ringan dalam pemutihan
musiman yang diamati
Banyak terumbu karang (lihat
Bagian 2) sampai kematian
massal semua
Karang yang mapan di terumbu
karang. Saran itu
Pemutihan adaptif adalah cukup
besar antarEst karena mungkin menjelaskan
mengapa sifat ini belum
Dieliminasi dengan seleksi
(Bagian 5), namun terbatas
Nilai nyata dalam mengurangi
dampak negatif pada karang

Terumbu karang dari faktor
antropogenik yang
mempromosikan pemutihan.
Di antara studi penting tentang
pemutihan baru-baru ini
Tahun telah terjadi demonstrasi
variasi genetik
dalam kerentanan
pemutihan Symbiodinium dan
Kemampuan aklimasi dari
pasangan hewan (Bagian
4). Selanjutnya, variasi geografis
dalam tanggapan
Simbiosis terhadap suhu telah
ditafsirkan sebagai
Menunjukkan variasi kerentanan
pemutihan pada
Mitra hewan (Hoegh-Guldberg,
1999). QuantitaDampak positif pada faktor faktor ini dalam proyeksi
kejadian
Pemutihan dapat dieksplorasi
dengan perpanjangan arus simPemodelan ulasi Bertolak
belakang dengan beberapa klaim
(misalnya Risiko,
1999), terlalu dini untuk '' writeoff '' Symbiodinium yang
Simbiosis dan ekosistem
terumbu karang dunia sebagai
unMampu mentoleransi perubahan
iklim. Kebutuhan akan susPengelolaan ekosistem terumbu
karang dan
Perlindungan dari faktor
antropogenik lokal lebih besar
Dari sebelumnya.
Referensi

Baker, AC, 2001. Reef karang
pemutih untuk bertahan hidup
perubahan. Nature 411,
765-766.
Baker, AC, Rowan, R., 1997.
Keanekaragaman dinoflagellata
simbiosis
(Zooxanthellae) di karang
Scleractinia dari Karibia dan
Timur Pasifik. Dalam: Lesslos,
HA, MacIntyre, IG, Pro (Eds.)
ceedings dari 8 International
Coral Reef Symposium, vol. 2.
Smithsonian Tropical Research
Institute, Balbao, Panama, pp.
1301-1306.
Banin, E., Israely, T., Fine, M.,
Loya, Y., Rosenberg, E.,
2001a. Peran
zooxanthellae endosymbiotic dan
lendir karang di adhesi
karang-pemutihan
patogen Vibrio chiloi untuk
inangnya. FEMS
Mikrobiologi Surat 199, 33-37.
Banin, E., Sanjay, KH, Naider,
F., Rosenberg, E., 2001b. Sebuah
prolinepeptida kaya dari patogen
karang Vibrio shiloi yang
menghambat
fotosintesis
zooxanthellae. Terapan dan
Lingkungan
Mikrobiologi 67, 1536-1541.
Ben-Haim, Y., Rosenberg, E.,
2002. Sebuah
novel Vibrio sp. patogen dari
karang Pocillopora
damicornis . Biologi kelautan
141, 47-55.

Brown, BE, 1997. Coral
bleaching: penyebab dan
konsekuensi. Karang
Karang 16, S129-S138.
Brown, BE, 2000. Signifikansi
polusi di eliciting
respon ÔbleachingÕ di cnidaria
simbiosis. Jurnal Internasional
Lingkungan dan Polusi 13, 392415.
Brown, BE, Le Tissier, MDA,
Bythell, JC, 1995. Mekanisme
bleaching disimpulkan dari studi
histologis dari terumbu karang
sammengaku selama peristiwa
pemutihan alami. Biologi
kelautan 122, 655663.
Brown, BE, Dunne, RP,
Chansang, H., 1996. Coral
bleaching
relatif terhadap suhu air laut
meningkat di Laut Andaman
(Samudera Hindia) selama 50
tahun terakhir. Terumbu Karang
15, 151-152.
Brown, BE, Dunne, RP,
Goodson, MS, Douglas, AE,
2000.
pola pemutihan di terumbu
karang. Nature 404, 142-143.
Brown, BE, Dunne, RP,
Goodson, MS, Douglas, AE,
2002a.
Pengalaman bentuk kerentanan
dari terumbu karang untuk
pemutihan.
Terumbu Karang 21, 1191-1226.
Brown, BE, Downs, CA, Dunne,
RP, Gibb, SW, 2002b.

Menjelajahi dasar
thermotolerance di terumbu
karang Goniastrea
aspera . Marine Ecology
Progress Series 242, 119-129.
Brundrett, MC, 2002. Koevolusi
akar dan mycorrhizas tanah
Tanaman. New Phytologist 154,
275-304.
Buddemeier, RW, Fautin, DG,
1993. Coral bleaching sebagai
adaptif
Mekanisme: hipotesis
diuji. Bioscience 43, 320-326.
Carlos, AA, Baillie, BK,
Kawachi, M., Maruyama, T.,
1999.
Posisi
filogenetik Symbiodinium (Dino
phyceae) isolat
dari tridacnids (Bivalvia),
cardiids (Bivalvia), spons
(Porifera),
sebuah karang lunak (Anthozoa),
dan strain hidup bebas. Journal
of
Phycology 35, 1054-1062.
Denton, MD, Coventry, DR,
Murphy, PJ, Howieson, JG,
Bellotti, WD, 2002. Persaingan
antara inokulan dan naturalised Rhizobium
leguminosarum bv. trifolii untuk
nodulasi tahunan
cengkeh di tanah
alkali. Australia Journal of
Agricultural
Penelitian 53, 1019-1026.
Douglas, AE 1994. Simbiotik
Interaksi. Oxford University
Press,

Oxford.
Douglas, AE, Smith, DC, 1984.
The hijau simbiosis hydra. VIII.
Mekanisme dalam peraturan
simbion. Informasi dari Royal
Society of London B 221, 291319.
Dunn, SR, Bythell, JC, Le
Tissier, MDA, Burnett, WJ,
Thomaanak, JC 2002. Programmed
kematian sel dan nekrosis sel
aktivitas
selama pemutihan stress
Hyperthermic laut simbiosis
anemon Aiptasia sp. Jurnal
Biologi Kelautan eksperimental
dan
Ekologi 272, 29-53.
Dykens, JA, Shick, JM, 1984.
Photobiology laut simbiosis
anemon Anthopleura
elegantissima: pertahanan
terhadap photodyefek Namic, dan
photoacclimatization
musiman. biologis Bulletin 167, 683-687.
Fitt, WK, McFarland, FK,
Warner, ME, Chilcoat, GC,
2000.
pola musiman dari biomassa
jaringan dan kepadatan dari
simbiosis
dinoflagellata di terumbu karang
dan hubungannya dengan
pemutihan karang.
Limnologi dan Oseanografi 45,
677-685.

Fukatsu, T., Ishikawa, H., 1996.
posisi filogenetik dari ragiseperti
simbion dari Hamiltonaphis
styraci (Homoptera, Aphididae)
berdasarkan
pada 18S rDNA
Urutan. Serangga Biokimia dan
Molekuler
Biologi 26, 383-388.
Gates, RD, Baghdasarian, G.,
Muscatine, L., 1992. Temperastres mendatang menyebabkan
detasemen sel inang di cnidaria
simbiosis:
implikasi untuk pemutihan
karang. Biologis Bulletin 182,
324332.
karang bleaching Glynn, PW,
1993. Coral - perspektif ekologi.
Terumbu Karang 12, 1-17.
Glynn, PW, Matée, Jl, Baker,
AC, Calderon, MO, 2001. Coral
pemutihan dan kematian di
Panama dan Ekuador selama
1997
1998 El Ni~no-selatan acara
osilasi: spasial / pola-pola
temporal
dan perbandingan dengan 19821983 acara. Buletin Kelautan
Ilmu 69, 79-109.
Harvell, CD, Kim, K.,
Burkholder, JM, Colwell, RR,
Epstein,
PR, Grimes, DJ, Hofmann, EE,
Lipp, EK, Osterhaus,
ADME, Overstreet, RM, Porter,
JW, Smith, GW, Vasta,

GR, 1999. Muncul penyakit
kelautan - link iklim dan anthrofaktor pogenic. Ilmu 285, 15051510.
AE Douglas / Marine Pollution
Bulletin 46 (2003) 385-392
391
Halaman 8

Hoegh-Guldberg, O., 1999.
Perubahan iklim, pemutihan
karang dan
masa depan terumbu karang
worldÕs. Kelautan dan Air
Tawar Penelitian
50, 839-866.
Jiméenez, C., Cortées, J., Léeon,
A., Ruıız, E., 2001. Coral
bleaching dan
kematian terkait dengan 19971998 El Ni~no dalam upwelling
lingkungan di Pasifik timur (Gulf
of Papagayo, Kosta Rika).
Buletin Ilmu Kelautan 69, 151169.
Jones, RJ, Yellowlees, D., 1997.
Peraturan dan pengendalian
intracelganggang lular (= zooxanthellae)
di karang keras. Prosiding dari
Royal Society of London B 352,
457-468.
Jones, RJ, Hoegh-Guldberg, O.,
Larkum, AWD, Schreiber, U.,
1998. pemutihan Suhu-diinduksi
karang dimulai dengan impairment dari CO mekanisme
fiksasi di
zooxanthellae. Menanam,
Sel dan Lingkungan 21, 12191230.
2

Lajeunesse, TC, 2001.
Investigasi keanekaragaman
hayati, ekologi, dan
filogeni dari dinoflagellata
endosymbiotic dalam
genus Symbiodinium menggunakan wilayah ITS:
mencari tingkat penanda
ÔspeciesÕ.
Journal of phycology 37, 660866.
McAuley, PJ, Smith, DC, 1982.
hijau simbiosis hydra. VII.
Konservasi habitat sel inang oleh
alga simbiotik.
Proses dari Royal Society of
London B 216, 415-426.
McClanahan, TR, Muttinge, NA,
Mangi, S., 2001. Coral dan alga
perubahan setelah pemutihan
1998 karang: interaksi dengan
karang
manajemen dan herbivora pada
terumbu Kenya. Terumbu
Karang 19, 380391.
Meesters, EH, Bak, RPM, 1993.
Efek pemutihan karang pada
jaringan
potensi regenerasi dan
kelangsungan hidup
koloni. Ekologi
Progress Series 96, 189-198.
Perez, SF, Cook, CB, Brooks,
WR 2001. Peran simbiosis
dinoflagellata dalam respon
pemutihan suhu diinduksi
subtropis anemon laut Aiptasia
pallida . Journal of pengalamanjiwa Biologi Kelautan dan
Ekologi 256, 1-14.

Risiko, MJ, 1999. Paradise
hilang: bagaimana ilmu kelautan
gagal worldÕs
terumbu karang. Kelautan dan
Air Tawar Penelitian 50, 831837.
Rosenberg, E., Ben-Haim, Y.,
2002. Mikroba penyakit karang
dan pemanasan
global. Mikrobiologi lingkungan
4, 318326.
Rowan, R., 1998.
Keanekaragaman dan ekologi
zooxanthellae pada karang
terumbu. Journal of phycology
34, 407-417.
Rowan, R., Knowlton, N., Baker,
A., Jara, J., 1997. Landscape
ekologi simbion alga
menciptakan variasi dalam
episode karang
pemutihan. Nature 388, 265-269.
Saldarriaga, JF, Taylor, FJR,
Keeling, PJ, Cavalier-Smith, T.,
2001. Dinoflagellata nuklir SSU
rRNA filogeni menyarankan
beberapa kerugian plastid dan
penggantian. Journal of
Molecular
Evolusi 53, 204-213.
Santos, SR, Taylor, DJ, Coffroth,
MA, 2001. perbandingan
Genetik
dari baru diisolasi terhadap
dinoflagellata simbiosis
berbudaya: implikation untuk ekstrapolasi untuk
simbiosis utuh. Journal of
Phycology 37, 900-912.

Savage, AM, Goodson, MS,
Visram, S., Trapido-Rosenthal,
H.,
Wiedenmann, J., Douglas, AE
2002. keragaman molekuler
alga simbiotik pada margin garis
lintang dari distribusi mereka:
dinoflagellata dari
genus Symbiodinium di karang
dan laut
anemon. Marine Ecology
Progress Series 244, 17-26.
Sawyer, SJ, Muscatine, L., 2001.
mekanisme Seluler mendasari
pemutihan suhu yang disebabkan
dalam anemon laut tropis Aiptasia pulchella . Journal of
Experimental Biology 204,
3443-3456.
Stimson, J., 1997. Siklus tahunan
kepadatan zooxanthellae di
jaringan lapangan dan
laboratorium dipegang
Pocillopora damicornis. majalah
of Experimental Marine Biology
dan Ekologi 214, 35-48.
Batu, L., Huppert, A.,
Rajagopalan, B., Bhasin, H.,
Loya, Y., 1999.
Massa pemutihan terumbu
karang: hasil terbaru dari
peningkatan El Nino
aktivitas? Ecology Letters 2,
325-330.
Szmant, AM, Gassman, NJ,
1990. Efek dari berkepanjangan
'' Pemutihan '' pada biomassa
jaringan dan reproduksi karang
karang Montastraea
annularis . Terumbu Karang 8,
217-224.

Thies, JE, Singleton, PW,
Bohlool, BB, 1991. Pengaruh
ukuran
populasi rhizobial adat pada
pembentukan dan symbikinerja otic rhizobia
diperkenalkan pada kacangkacangan lapangan tumbuh.
Environmental Microbiology 57,
19-28 dan Terapan.
Toller, WW, Rowan, R.,
Knowlton, N.,
2001a. repopulation dari
zooxanthellae dalam karang
Karibia Montastraea
annularis dan
Montastraea faveolata berikut
eksperimental dan penyakitassociated pemutihan. Biologis
Bulletin 201, 348-359.
Toller, WW, Rowan, R.,
Knowlton, N.,
2001b. Zooxanthellae dari
Montastraea annularis spesies
kompleks: pola distribusi
empat taksa Symbiodinium pada
terumbu yang berbeda dan di
kedalaman.
Biologis Bulletin 201, 360-373.
Trench, RK, simbiosis 1993.
mikroalga-invertebrata: tinjauan.
Endocytobiology dan Cell
Research 9, 135-175.
Van oppen, MJH, Palstra, FPP,
Piquet, AMT, Miller, DJ,
2001. Pola asosiasi karangdinoflagellata di Acropora:
signifikansi ketersediaan lokal
dan fisiologi Symbiodinium

strain dan host-simbion
selektivitas. Informasi dari Royal
Society of London B 268, 17591767.
Veron, JEN, 1986. Karang
Australia dan IndoPasifik. Angus
dan Robertson, North Ryde,
NSW, Australia.
Walther, GR, Post, E.,
Sampaikan, P., Menzel, A.,
Parmesan, C.,
Beebee, TJC, Fromentin, JM,
Hoegh-Guldberg, O., Bairlein,
F.,
2002. tanggapan ekologi
terhadap perubahan iklim barubaru ini. Nature 416,
389-395.
Warner, ME, FITT, WK,
Schmidt, GW 1999. Kerusakan
photosystem II di dinoflagellata
simbiosis: penentu pemutihan
karang.
Prosiding National Academy of
Sciences USA 96, 80078012.
Wilcox, TP 1998. Besar-subunit
sistematika RNA ribosom dari
dinoflagellata simbiosis:
morfologi tidak rekapitulasi phylogeny. Molekul filogenetik dan
Evolution 10, 436-448.
Wilkinson, CR 1999. global dan
ancaman lokal untuk terumbu
karang
fungsi dan keberadaan: review
dan prediksi. Kelautan dan
Air tawar Penelitian 50, 867-878.

Wilkinson, CR, Linden, O.,
Cesar, H., Hodgson, G., Rubens,
J.,
Kuat, AE, 1999. Dampak
ekologis dan sosial ekonomi
tahun 1998
kematian karang di Samudera
Hindia: dampak ENSO dan
Peringatan perubahan masa
depan. Ambio 28, 188-196.
392
AE Douglas / Marine Pollution
Bulletin 46 (2003) 385-392